John Tolkin è un difensore del Holstein Kiel che è sceso in campo in 11 partite di Bundesliga nel 2024/2025 dopo aver raggiunto il club il 16 gennaio 2025, essendo partito titolare in 9 di queste ed essendo stato utilizzato a partita in corso 2 volte.
Tolkin ha giocato la sua ultima partita il 17 maggio, con l'Holstein Kiel: una sconfitta per 3-0 contro il Borussia Dortmund, in cui ha giocato 90 minuti. In totale il difensore ha registrato 2 assist in questo campionato - secondo a pari merito per la sua squadra.
Tolkin ha giocato 33 partite di MLS nell'ultima stagione con i New York Red Bulls, gare in cui ha realizzato 2 gol e fornito 2 assist vincenti.
Il 24 gennaio 2025 Tolkin ha debuttato in Bundesliga, a 22 anni e 177 giorni contro il Wolfsburg. In totale, nella sua carriera in Bundesliga, ha giocato 11 partite, con 2 assist.